Dilcia Morales-Benavides1, Lorelys Valerio-González1* Yuraima García- González1, Pedro Rodríguez- Rodríguez1
1 Escuela de Ciencias Aplicadas del Mar, Universidad de Oriente, Isla de Margarita, Venezuela.
E-mail: dilciamorales01@gmail.com, lorelysvalerio@gmail.com*, pedro.r34@ hotmail.com
(*): Autor de correspondencia.
La importancia de los dinoflagelados epibentónicos en los ambientes tropicales radica en la gran plasticidad que presentan, hallándose adheridos a una gran varie- dad de sustratos como lo son las macroalgas y pastos marinos. Por esta razón y por su capacidad de producir toxinas, aunado al papel que juegan en la transferencia y captación de energía en las redes tróficas, se planteó determinar la preferencia de estas microalgas por los sustratos macroalgales y la fanerógama Thalassia testudinum (K.
D. Koenig 1805). La recolección de las muestras se realizó mensualmente durante el periodo octubre 2016- septiembre 2017 en cuatro estaciones en una playa ubicada dentro de los límites del Parque Nacional Laguna de La Restinga. Los dinoflagelados fueron separados de los sustratos recolectados y fijados con formalina al 10%. A través del método de Utermöhl se calculó la abundancia celular; la preferencia por los sustra- tos se determinó a través de pruebas PERMANOVA, análisis de clasificación (Cluster) basado en el índice de Bray-Curtisy una rutina SIMPER. Se observaron diferencias significativas en la abundancia de dinoflagelados entre los phyla macroalgales y la fa- nerógama, presentándose las mayores densidades en el phylum Rhodophyta (1019.99
±1171.44 cél./g peso seco), específicamente en las algas del género Hypnea (976.428
±1289.73 cél./g peso seco). La preferencia de los dinoflagelados por estas algas puede
deberse a las características anatómicas y morfológicas que presentan, debido a que
proporcionan una mayor superficie de adhesión para los mismos.
The importance of epibenthic dinoflagellates in tropical environments lies in the great plasticity they present, being attached to a variety of substrates such as macroal- gae and sea grasses. For this reason and because of their capacity to produce toxins, together with the role they play in the transfer and capture of energy in the trophic net- works, it was proposed to determine the preference of these microalgae for macroalgal substrates and the phanerogam Thalassia testudinum (K. D. Koenig 1805). The sam- ples were collected monthly during the period October 2016- September 2017 in four seasons on a beach located within the limits of lagoon of La Restinga National Park. The dinoflagellates were separated from the collected substrates and fixed with 10% formalin. Through the Utermöhl method the cell abundance was calculated; the prefe- rence for substrates was determined through PERMANOVA tests, cluster analysis ba- sed on the Bray-Curtis index and a SIMPER routine. Significant differences were ob- served in the abundance of dinoflagellates between phyla macroalgal and phanerogam, with the highest densities occurring in the phylum Rhodophyta (1019.99 ±1171.44 cel./g dry weight), specifically in algae of the genus Hypnea (976.428 ±1289.73 cel./g dry weight). The preference of dinoflagellates for these algae may be due to their anatomical and morphological characteristics, since they provide a greater adhesion surface for them.
La importancia de los dinoflagelados epibentónicos en los ambientes tropicales ra- dica en la gran plasticidad que presentan, ya que pueden adherirse a diferentes sustra- tos como arrecifes de coral, sedimento, detrito flotante y como epífitos de macroalgas y pastos marinos. No obstante, se ha señalado que estos organismos desarrollan cierta preferencia por aquellos sustratos que ofrecen condiciones favorables para su prolife- ración (Almazán-Becerril et al. 2015).
En el caso particular de la interacción de los dinoflagelados con las macroalgas y pastos marinos, se han realizado números estudios a nivel mundial, siendo algunos de ellos los trabajos de Vila et al. (2001) en el Mediterráneo Noroccidental, Vargas- Mon- tero et al. (2012) en Costa Rica, Aguilar-Trujillo et al. (2014) y Almazán-Becerril et al. (2015) en México, Arbeláez et al. (2017) en el Caribe colombiano, Yong et al. (2018) en Malasia y Boisnoir et al. (2019) en las Antillas Menores en el Mar Caribe.
En Venezuela, también se han llevado a cabo investigaciones sobre dicha asociación, destacando los trabajos en el estado Nueva Esparta de Solórzano (2006), Betancourt (2011) y Mosquera (2012), así como los referentes al estado Sucre por Valerio y Díaz (2008) y Navarro-Vargas et al. (2014).
Actualmente en el Caribe, los dinoflagelados epibentónicos han sido focos de gran interés, debido a que en repetidas ocasiones han derivado en pérdidas económicas para las pesquerías, acuacultura y el turismo, conociéndose hoy en día cerca de 81 especies de dinoflagelados productores de toxinas, las cuales pueden llegar al ser humano a través de las redes tróficas mediante el consumo de moluscos, crustáceos y peces, que se nutren directa o indirectamente de estos microorganismos (Maciel-Baltazar 2015). Las formas de intoxicación más comunes por vía de estas microalgas son: intoxicación paralizante, diarreica, neurotóxica y amnésica por consumos de mariscos (PSP, DSP, NSP y ASP, respectivamente), además del envenenamiento por ciguatera, las cuales son causadas por toxinas producidas principalmente por las especies pertenecientes a los géneros Gambierdiscus (Adachi y Fukuyo 1979), Ostreopsis (J. Schmidt 1901), Prorocentrum (Ehrenberg 1834) y Coolia (Meunier 1919) (Delgado et al. 2006, Navarro-Vargas et al. 2014, Lassus et al. 2016, Arbeláez 2017).
Debido al papel esencial que juegan estas microalgas toxicas en la transferencia y captación de energía en las redes tróficas, la preferencia por algún sustrato particular y su capacidad de producir toxinas que pueden afectar a los organismos marinos y a la salud humana, se plantea como objetivo determinar la preferencia de los dinoflage- lados epibentónicos por los sustratos macroalgales y la fanerógama marina Thalassia testudinum (K. D. Koenig 1805), en una playa ubicada dentro de los límites del Parque Nacional Laguna de La Restinga, Venezuela.
Se seleccionaron cuatro sitios de muestreo en playa La Maceta, ubicada específica- mente dentro del Parque Nacional Laguna de La Restinga, en Boca del Río, península de Macanao, Isla de Margarita, Venezuela (entre los 10°56’9,30” N; 64°10’26.14” O y 10°58’4.96” N; 64°10’33.11” O), cuya extensión aproximada es de 300 m (Fig. 1). La zona presenta una gran variedad de ambientes, siendo los más resaltantes los bosques de manglar y las praderas de T. testudinum, al mismo tiempo, exhibe fondos fangosos, rocosos, arenosos y la combinación de estos.
Los muestreos se realizaron mensualmente entre octubre de 2016 y septiembre del 2017. En cada estación se tomaron aproximadamente entre 5-20 g de macroalgas (Chlorophyta, Heterokontophyta y Rhodophyta) y el pasto marino T. testudinum a 1 m de profundidad, las muestras fueron recolectadas de forma separada en bolsas plás- ticas con cierre hermético, para luego ser trasladadas al Laboratorio de Productividad
Primaria del IIC de la UDONE.
Una porción de las macroalgas se utilizó para su identificación de acuerdo a los cri- terios de Dawes y Mathieson (2008), Fernández y Pérez (2009) y Velázquez y Rodrí- guez (2012); y el resto de las muestras (pastos y macroalgas) se usaron para determinar la presencia y cuantificación de los dinoflagelados bentónicos.
Las muestras se procesaron inmediatamente luego de su recolecta, siguiendo la me- todología propuesta por Reguera et al. (2016), la cual se basó en adicionar a cada bolsa plástica con su respectivo sustrato, 300 ml de agua de mar filtrada, luego se agitó por dos minutos y se filtró el líquido a través de un tamiz de 30 µm de abertura de malla, para eliminar restos de sedimento y materia orgánica. A continuación, dicho líquido se depositó en botellas plásticas de 600 ml de capacidad previamente rotuladas y se fijó con formalina al 10%.
Para determinar la biomasa de las macrófitas se utilizó una balanza analítica (Accu- lab Sartorius Group modelo ALIC-210.4 ± 0.0001 g). Cabe destacar que, para obtener la biomasa seca los sustratos fueron secados en una estufa (Barnstead international modelo 3512) a 70 ºC durante 72 horas aproximadamente.
Por otra parte, los dinoflagelados bentónicos se identificaron de acuerdo a la litera- tura especializada (Schiller 1971, Tomas 1996, Díaz et al. 2002, Rivera 2006, Hakanen et al. 2014, Lassus et al. 2016) verificando el estatus taxonómico de las especies en las bases de datos globales Algaebase y WoRMS (Guiry y Guiry 2020, WoRMS Editorial 2020). A su vez, se determinó la abundancia celular de los mismos a través del método de Utermöhl (1958), utilizando un microscopio óptico invertido de luz (Zeizz Telaral 3.1).
La densidad poblacional de dinoflagelados bentónicos se calculó a través de la fór- mula descrita por Moreira y Tester (2016):
Cel/g = (N/v)*(V/V’)*(V’/P) Donde:
N = Número de organismos observados en toda la cámara. v = Volumen contado (1 ml).
V = Volumen decantado (50 ml). V’ = Volumen filtrado (300 ml). P = Peso seco de la muestra (g).
Para determinar la preferencia de los dinoflagelados bentónicos por los distintos grupos de sustratos, se empleó la prueba estadística PERMANOVA (Permutational MANOVA), la cual se basa en la partición de la variación uni o multidimensional que se construye a partir de matrices de similitud/distancia cuya hipótesis nula se crea con permutaciones (Anderson et al. 2008).
También se realizó un análisis de clasificación (Cluster) basado en el índice de Bray-Curtis, para comparar los grupos de macrófitas y la rutina SIMPER (acrónimo en inglés de Similarity Percentage) para conocer el porcentaje de disimilitud entre los sustratos que presentaron las mayores abundancias de organismos e identificar las especies de dinoflagelados bentónicos claves que producen las diferencias en los mis- mos. Para ambos casos, se transformaron previamente los datos de abundancia a Log (x+1), dado que esta función permite disminuir el peso de las especies muy dominan- tes y aumenta la importancia relativa de las especies raras (Guerra-Castro et al. 2011).
Finalmente, se efectuó una prueba PERMANOVA para evidenciar si existen dife- rencias significativas entre la abundancia de dinoflagelados, de acuerdo a las especies de los sustratos macroalgales que presentaron las mayores densidades de organismos.
Se identificaron 26 especies de macroalgas en playa La Maceta durante esta investi- gación, de las cuales 12 corresponden al Phylum Chlorophyta (46 %), 11 Rhodophyta (42 %) y 3 Ochrophyta (12 %); siendo las familias mejor representadas: Ulvaceae con 5 especies, Gracilariaceae, Cystocloniaceae con 4 especies y Dictyotaceae con 3 especies (Tabla 1). Coincidiendo estos resultados con los obtenidos por Fernández y Pérez (2009) en su estudio sobre macroalgas asociadas a raíces del mangle rojo en la Laguna de la Restinga. Además, fueron totalizadas según su morfo- funcionalidad, 8 macroalgas foliáceas, 7 filamentosas, 7 corticadas y 4 sifonales.
Las especies pertenecientes a la familia Ulvaceae y Gracilariaceae se encuentran ampliamente distribuidas y son comunes en aguas tropicales poco profundas, suelen crecer en ambientes costeros, tolerar amplios rangos de temperatura y altos niveles de nutrientes, que les permite alcanzar una gran distribución desde la zona intermareal hasta el sublitoral. Además, por su plasticidad fenotípica pueden colonizar diversos sustratos (Santelices 1989, Pochon et al. 2015; Quiroz-González et al. 2017).
Continucacion de la Tabla 1.
Se analizaron en total 257 muestras, de las cuales se identificaron 25 especies de dinoflagelados epibentónicos agrupados en 4 órdenes, 6 familias y 9 géneros. Siendo evidente la presencia de especies potencialmente tóxicas pertenecientes a los géneros Alexandrium, Coolia, Gambierdiscus, Ostreopsis y Prorocentrum, (Tabla 2). La mayo- ría de las microalgas epibénticas han sido reportadas anteriormente por Delgado et al. (2006), en la costa noroccidental de Cuba; Arbeláez (2017) en el Caribe colombiano y Boisnoir et al. (2019) en las Antillas Menores. Asimismo, han sido identificadas para las costas venezolanas (Navarro-Vargas et al. 2014; Solórzano 2006, Marcano 2011, Mosquera 2012 y Marchan-Álvarez y Valerio-González 2017).
El género mejor representado y más abundante fue Prorocentrum, coincidiendo con lo indicado para el Caribe, siendo uno de los grupos más señalados en diversas
investigaciones, probablemente por presentar una amplia distribución, pues es consi- derado un género cosmopolita con un gran poder de adaptación y variabilidad morfo- lógica (Betancourt 2011; Gul y Saifullah 2011; Maciel-Baltazar 2015). Sin embargo, las especies del género mencionado que se identificaron en todos los sustratos fueron
P. balticum, P. compressum, P concavum, P. hoffmannianum, P. lima, P. mexicanum, P. micans y P. rhathymum.
La abundancia de los dinoflagelados epífitos mostró diferencias estadísticamente significativas con respecto a los sustratos evaluados, observándose la mayor densi- dad de organismos asociados al phylum Rhodophyta (1019.99 ±1171.44 cél./g peso seco), seguida por el phylum Chlorophyta (889.217 ±1463,53 cél./g peso seco), la fanerógama T. testudinum (186.557 ±220.317 cél./g peso seco) y finalmente el phylum
Ochrophyta (104.661 ±188.098 cél./g peso seco; Tabla 3 y Fig. 2).
Respecto a la abundancia y presencia del microfitobento, uno de los principales fac- tores que condicionan a estos organismos es el tipo de sustrato a los que se adhieren, pudiendo desarrollar incluso, cierta preferencia por aquellos que favorecen la adheren- cia a su superficie (Betancourt 2011). En este estudio se observó tal preferencia, ya que, aunque se evidenciaron diferencias entre los grupos macroalgales rojas, verdes, pardas y el pasto T. testudinum, la composición de especies de dinoflagelados y sus valores de abundancia eran similares entre las macroalgas de los phyla chlorophyta- rhodophyta, y las del phylum ochrophyta con la fanerógama T. testudinum, respectivamente.
Además, se observó durante este estudio que las microalgas epífitas no solo presen- taron densidades altas en asociación con las macroalgas rojas y verdes, sino que estas compartieron especies, tales como: P. dentatum, P. scutellum, P. quadridentatum, A. minutum y Gambierdiscus sp., lo cual se encuentra en contraposición a lo reportado por Delgado et al. (2006), Navarro-Vargas et al. (2014) y Boisnoir et al. (2019), quie- nes indicaron que las mayores abundancias de dinoflagelados bentónicos se presenta- ban en las macroalgas pardas; y de lo señalado por Mosquera (2012), quien no observó diferencias en la preferencia de los dinoflagelados bentónicos potencialmente tóxicos por las macroalgas.
Las probabilidades asociadas a cada valor de F se obtuvieron con 9999 permutaciones de las etiquetas bajo el modelo nulo reducido.
Aun cuando las algas verdes y rojas mostraron comunidades fitobentónicas simi- lares, los dinoflagelados mostraron predilección por el phylum Rhodophyta, el cual reveló las mayores abundancias y se caracterizó por la presencia de especies como P. triestinum, Amphidiniopsis sp. y Dinophysis sp., lo que concuerda con lo indicado por Vila et al. (2001), Acosta (2008), Betancourt (2011), Kim et al. (2011) y Marcano (2011), los cuales registraron mayores densidades en macroalgas rojas, indicando que esto se debe probablemente a que el phylum presenta una gran cantidad de mucílago, propiedad que permite una mejor adhesión a su superficie.
Figura 2. Abundancia total de dinoflagelados bentónicos asociados a las macroalgas de los phyla Chlorophyta, Rhodophyta, Ochrophyta y la fanerógama T. testudinum (cél./g peso seco), en playa La Maceta, dentro del Parque Nacional Laguna de La Restinga
En el análisis del grado de asociación de los phyla de macroalgas y el pasto T. testu- dinum, de acuerdo a la composición y abundancia de los dinoflagelados bentónicos, se detectaron dos grupos, el primero compuesto por los phyla chlorophyta y rhodophyta con una similaridad del 86.62%, y el segundo conformado por el phylum Ochrophyta y la fanerógama T. testudinum con un 79.92% de similaridad. Cabe destacar que, la similaridad entre los grupos detectados fue del 64.52% (Fig. 3).
Figura 3. Dendrograma de clasificación (Bray-Curtis) de las macroalgas de los phyla Chlorophyta, Rhodophyta y Ochrophyta y la fanerógama T. testudinum, en función de la composición y abundancia de dinoflagelados bentónicos, en playa La Maceta, dentro del Parque Nacional Laguna de La Restinga.
En este sentido, al comparar la frecuencia de aparición de las especies de dinofla- gelados bentónicos sobre los sustratos que obtuvieron la mayor abundancia de dichos organismos (análisis SIMPER), se determinó que las macroalgas del phylum Chlo- rophyta y Rhodophyta, poseen un 13.53% de disimilitud, teniendo como mayores contribuyentes a P. rostratum (15.72%), P. triestinum (15.65%) y Amphidiniopsis sp. (13.19%) (Tabla 3).
Una vez caracterizados estos grupos macroalgales, y considerando que el sustrato en el que se observaron las mayores densidades de dinoflagelados bentónicos fue en el phylum rhodophyta, se registraron diferencias significativas en la abundancia fito- bentónica observada en las especies de dicho phylum, presentando valores promedios entre 976.428 ±1289.73 y 152.681 ±68.8308 cél./g peso seco, siendo evidentes las densidades más altas en las algas del género Hypnea J. V. Lamouroux, 1813, específi- camente en H. spinella (C. Agardh) Kützing, 1847, seguida por H. musciformis (Wul- fen) J. V. Lamouroux, 1813 (Tabla 4 y Fig. 4), coincidiendo con lo señalado por Acosta (2008), Betancourt (2011) y Mosquera (2012), quienes reportan el mayor número de especies de dinoflagelados en las algas del género Hypnea.
Es probable que la preferencia que manifiestan los dinoflagelados por las algas rojas del género mencionado, se relacione con las características anatómicas y mor- fológicas que exhibe este grupo de macrófitas, teniendo talos firmes, corticados y con abundantes ramificaciones, lo que aumenta la superficie de adhesión para las microal- gas, a lo cual también puede adicionarse el hecho de que a las especies de los géne- ros Laurencia J. V. Lamouroux, 1813, Dasya C. Agardh, 1824, Digenea C. Agardh, 1822 e Hypnea, se le han atribuido propiedades morfológicas, fisiológicas y ecológicas
idóneas para el epifitismo por el grado de ramificación y la estructura compleja que muestran (Galicia-García 2017).
Las probabilidades asociadas a cada valor de F se obtuvieron con 9999 permutaciones de las etiquetas bajo el modelo nulo reducido.
Dentro del phylum chlorophyta, también se reportaron diferencias significativas, observándose valores promedios entre 1044.64 ±1773.18 y 92.0673 ±53.033 cél./g peso seco, presentando alta abundancia las macrófitas pertenecientes al género Cla- dophora Kützing, 1843, específicamente la especie C. vagabunda (Linnaeus) Hoek, 1963 (Tabla 5 y Fig. 5). Es probable que ocurra esta preferencia, porque son clorofitas filamentosas muy ramificadas, lo que puede representar una mayor superficie para la fijación de los organismos, lo que concuerda con lo descrito por Zulkifly et al. (2013), quienes indican que como consecuencia de la abundancia y gran área de superficie que presentan las algas del género Cladophora, son el sustrato frecuente y más diverso en poblaciones de microalgas.
Las probabilidades asociadas a cada valor de F se obtuvieron con 9999 permutacio- nes de las etiquetas bajo el modelo nulo reducido.
Aunque no están del todo claros los mecanismos que aumentan la abundancia de los dinoflagelados, se ha mencionado que los mismos presentan diversas estrategias adaptativas (tipo C, S y R; Smayda y Reynolds 2003), lo que puede explicar en cierto modo su comportamiento preferencial, actuando de forma oportunista debido a la dis- ponibilidad del sustrato.
Algunos autores mencionan que la predilección de estos organismos por un sustrato
particular, puede atribuirse a factores que promueven su adhesión, como la libera- ción de sustancias (polifenoles, compuestos nitrogenados, vitaminas, nutrientes, entre otros) que serían beneficiosos para los dinoflagelados (Navarro-Vargas et al. 2014) o contrariamente a factores que limitan su crecimiento, como la cantidad de material que sedimenta sobre los talos de las macrófitas, ya que la superficie colonizable se reduce o los organismos no pueden adherirse firmemente al sustrato, debido a que la mayoría no posee órganos de fijación (Delgado et al. 2006, Boisnoir et al. 2018). Cabe destacar que, todos estos factores no solo determinan la fijación de los dinoflagelados al sustrato, sino que también influyen en la producción de toxinas en los mismos, vin- culado además a otros factores como el estrés ambiental, el cual puede generarse por actividades antropogénicas (Ruiz 2016).
Una consecuencia importante de lo observado en esta investigación es que, si las macrófitas aumentan su cobertura, los dinoflagelados potencialmente tóxicos proba- blemente también aumentarían en abundancia, debido a la mayor disponibilidad del sustrato (Almazán-Becerril et al. 2015), lo que resulta inquietante debido a que existen reportes en el estado Nueva Esparta sobre casos de intoxicación (PSP) como conse- cuencia de mareas rojas (Valerio-González 2018), y aunque no existan registros que incluyan a las poblaciones aledañas al Parque Nacional Laguna de La Restinga si se han detectado en los habitantes algunos problemas de salud que podrían estar atribui- das a toxinas producidas por dinoflagelados.
Dichas toxinas tienden a acumularse en el tejido muscular de peces y moluscos, y los síntomas que se producen por estas intoxicaciones son tan amplios, los cuales van desde nauseas, vómito, diarrea, fiebre, dolores abdominales, parestesia, parálisis muscular, problemas respiratorios y hasta la muerte, que la mayoría de ellos suelen confundirse con enfermedades gastrointestinales o cualquier otra patología (Mancera et al. 2009, Valerio-González 2018)
Lo que resulta más alarmante de esta situación es que el Parque Nacional Laguna de La Restinga es un sitio de reclutamiento de los primeros estadios de vida de muchas de las especies explotadas en las zonas aledañas al parque, y considerando la presencia de especies de dinoflagelados potencialmente tóxicos aunado a la creciente demanda de recursos pesqueros por parte de la población local, podrían generarse a lo largo del tiempo intoxicaciones de las ya mencionadas, entonces lo importante seria vincular a los médicos directamente con esta información, para que inclusive consideraren los efectos de dichas intoxicaciones en su diagnóstico clínico, para tratar cada una de estas afecciones de manera correcta.
Los dinoflagelados bentónicos estuvieron presentes en todos los sustratos analiza- dos y el género mejor representado fue Prorocentrum, cuyas especies frecuentes en todos los sustratos fueron P. balticum, P. compressum, P concavum, P. hoffmannianum,
P. lima, P. mexicanum, P. micans y P. rhathymum. Se evidenciaron las densidades más altas de dinoflagelados bentónicos en las macroalgas del phylum Rhodophyta, espe- cíficamente en las del género Hypnea, probablemente por las características morfo- anatómicas que exhiben dichas algas, ya que aumentan la superficie de adhesión para estos organismos.
Al Proyecto RLA-7022 (Fortalecimiento de la vigilancia y respuesta regional para entornos marinos y costeros sostenibles: ARCAL CXLV), financiados por el Organismo Internacional de Energía Atómica (OIEA).
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Vol. 54 Nº 2
Esta revista fue editada en formato digital y publicada en Diciembre de 2020, por el Fondo Editorial Serbiluz, Universidad del Zulia. Maracaibo-Venezuela
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