Revisión Sistemática
Bacteriología/ Resistencia Bacteriana
Kasmera 49(Supl-1):e49S136424, 2021
P-ISSN
0075-5222 E-ISSN 2477-9628
https://doi.org/10.5281/zenodo.5592036
Perfil
de sensibilidad a antimicrobianos como principal criterio para la selección del
tratamiento de infecciones del tracto urinario. Revisión Sistemática
Antimicrobial
sensitivity profile as the main criterion for the selection of the treatment of
urinary tract infections. Systematic Review
Lucas-Quijije María José (Autora de correspondencia). https://orcid.org/0000-0002-6368-8987.
Universidad Estatal del Sur de Manabí. Facultad de Ciencias de la Salud.
Carrera de Laboratorio Clínico. Jipijapa-Manabí. Ecuador. E-mail: lucas-maria8898@unesum.edu.ec
Macias-Mendoza Juan Manuel. https://orcid.org/0000-0002-6640-6535.
Universidad Estatal del Sur de Manabí. Facultad de Ciencias de la Salud.
Carrera de Laboratorio Clínico. Jipijapa-Manabí. Ecuador. E-mail: macias-juan1576@unesum.edu.ec
Cañarte-Vélez José Clímaco. https://orcid.org/0000-0002-3843-1143.
Universidad Estatal del Sur de Manabí. Facultad de Ciencias de la Salud.
Carrera de Laboratorio Clínico. Jipijapa-Manabí. Ecuador. E-mail: Jose.canarte@unesum.edu.ec
Resumen
La infección del trato urinario
(ITU) se ha considerado un problema de salud frecuente que afecta a millones de
personas y ocurre con alta prevalencia en mujeres. Es preocupante el aumento de
resistencia bacteriana debido al mal uso y abuso de antibióticos, lo cual
complica la elección del tratamiento. Las bacterias que ocasionan ITU por lo
general suelen ser Gram negativas que provienen del intestino, como la Escherichia
coli que representa un 75% a 95%, el resto son causadas por Klebsiella sp, Proteus sp y Enterobacter sp, cocos Gram positivos como Staphylococcus saprophyticus y Streptococcus agalactiae.
El objetivo de esta
investigación es identificar los microorganismos aislados con mayor frecuencia
en la población Latinoamericana. Asimismo, conocer patrones de sensibilidad y
antibióticos empleados en urocultivos positivos causantes de ITU. Se realizó
una revisión bibliográfica de artículos científicos,
Palabras claves: infecciones del tracto urinario,
Escherichia coli, sensibilidad antimicrobiana, resistencias, patologías,
agentes causales.
Abstract
Urinary tract infection (UTI) has been considered a
common health problem that affects millions of people and occurs with a high
prevalence in women. The increase in bacterial resistance due to the misuse and
abuse of antibiotics is worrisome, which complicates the choice of treatment.
The bacteria that cause UTI are usually Gram negative that come from the
intestine, such as Escherichia coli which represents 75% to 95%, the rest
are caused by Klebsiella sp, Proteus sp and Enterobacter sp,
Gram positive cocci such as Staphylococcus saprophyticus and Streptococcus
agalactiae. The objective of this research is to identify the most
frequently isolated microorganisms in the Latin American population. Also, know
patterns of sensitivity and antibiotics used in positive urine cultures causing
UTI. A bibliographic review of scientific articles was carried out, based on
updated information during the last five years in the Latin American
population, in English, Spanish and Portuguese. The main sources of information
were PubMed, Elsevier, Scielo, among others. After
studying and analyzing each of the articles, it was confirmed that Escherichia
coli is the most frequent causal agent in UTIs, with amikacin being the
antibiotic with the highest sensitivity in the population analyzed.
Keywords: urinary tract infections, Escherichia coli,
antimicrobial susceptibility resistance, pathologies, causative agents.
Recibido: 17/10/2020 | Aceptado: 16/04/2021 | Publicado: 18/10/2021
Como Citar: Lucas-Quijije MJ, Macias-Mendoza JM, Cañarte-Vélez JC. Perfil
de sensibilidad a antimicrobianos como principal criterio para la selección del
tratamiento de infecciones del tracto urinario. Kasmera. 2021;49(Supl-1):e49S136424. doi: 10.5281/zenodo.5592036
Introducción
Durante
muchos años hasta la actualidad, la infección del tracto urinario se la ha
considerado como una de las infecciones bacterianas más común que afecta a 150
millones de personas cada año en todo el mundo. La prevalencia es mayor en
mujeres desde los 14 a 24 años de edad puesto que está relacionado con la
actividad sexual y resolución espontánea de los síntomas en uno de cada cuatro
casos. La prevalencia es menor en hombres y se presenta por la presencia de
alteraciones de la vía urinaria y en ancianos (1).
El diagnóstico
de ITU depende tanto de la presencia de síntomas como de un urocultivo
positivo, aunque en la mayoría de los entornos ambulatorios este diagnóstico se
lo realiza sin beneficios del cultivo (método que se emplea para identificar
microorganismos para determinar la sensibilidad y resistencia de patógenos)
como por ejemplo: la observación microscópica que permite ver la presencia de
los glóbulos blancos o el examen químico de orina utilizando unas tiras
reactivas para buscar la presencia de esterasa leucocitaria , nitritos y otros
compuestos que indican una infección urinaria. Estas pruebas ofrecen la
sensibilidad del 50-85% y una especificidad del 80-90%. Las infecciones a
menudo no se manejan de manera óptima a pesar de su prevalencia y graves
consecuencias para los pacientes y la sociedad ya que el ritmo de cambio puede
aumentar por la aparición rápida de resistencia a los antibióticos en bacterias
uro patógenas (2). Según
El
presente trabajo se centra en la recopilación de información actualizada
durante los últimos cinco años para comprender la identificación de las ITU
complicada y no complicadas, tipos de infecciones para interpretar
correctamente el significado clínico y la sensibilidad antibiótica de cada
muestra aislada.
En las mujeres más
jóvenes, el aumento de la actividad sexual es un factor de riesgo importante
para las infecciones urinarias y la recurrencia dentro de los 6 meses es
común. Por lo general en las femeninas, las infecciones más graves
como la pielonefritis, ocurren con menor frecuencia, pero se asocian con una
carga de atención significativa debido al riesgo de hospitalización (4).
En la mayoría de
las infecciones urinarias adquiridas en la comunidad, la decisión del
tratamiento es empírica, basada en microorganismos etiológicos y datos
disponibles, que reflejan la resistencia a los antibióticos, como se indica en
ciertas guías recomendadas (5).
En el
2018 en el Hospital Universitario de Vitoria-Brasil (6), se realizó un estudio en una
población de 511pacientes que fueron diagnosticados con infecciones asociadas a
la atención médica donde 243 (47,55%) de los pacientes eran mujeres 268 (52,45%)
pertenecían a hombres. Se evaluó
la susceptibilidad de
Rolando Cáceres y
colaboradores (8) analizaron
un total de 342 muestras en el Hospital Regional Villarrica en Paraguay
asociadas al perfil de sensibilidad de Escherichia
coli aislados de pacientes con ITU recurrente.
Se determinó la presencia de BLEE en 13% de las cepas de Escherichia coli
estudiadas (8).
Un estudio en
Brasil en el año 2018 se recolectaron datos de pacientes entre los meses de
septiembre y octubre del 2017 en el cual se encontraron 9 tipos de bacterias
diferentes, destacándose predominantemente Escherichia
coli en el 71,9%, el resto de las muestras fueron identificadas como
Francisco
Alejandro en el año 2018 publicó un artículo donde se analizaron un total de
2,687 muestras de orina durante el período de estudio en México, de las cuales
1,724 (64,2%) provenían de pacientes femeninos y 963 (35,8%) de pacientes
masculinos. El principal patógeno aislado fue
En agosto de 2018
se publicó un artículo científico que realizó un estudio en la ciudad de Buenos
Aires 2017, acerca de la comparación de sensibilidad antimicrobiotica
de Escherichia coli en urocultivos, donde se procesaron 352 urocultivos,
de los cuales 62% fueron positivos y 39% restantes fueron aislados de Escherichia coli (12).
Durante los años
2016 y 2017 se recopilaron datos de la población femenina en Perú que recién
habían finalizado su embarazo, para ver la prevalencia de infección de vías
urinarias y el perfil microbiológico de los cuales se registraron a 1445
pacientes, de las cuales 108 (7,4%) tuvieron infección de la vía urinaria con
urocultivo positivo. El microorganismo aislado con más frecuencia
En 2019 se publicó
un artículo de
José Agust (15),
Infecciones del tracto urinario
Los
microorganismos que se aíslan
varían según las circunstancias del paciente y sus enfermedades
de base (17). Las ITUS
pueden estar causadas por una diversidad de patógenos, que incluyen bacterias Gram negativas,
bacterias Gram positivas y hongos.
Hay factores patogénicos tanto del huésped como del germen responsable de la infección en la fisiopatología de las ITU, a saber: factores del huésped y factores de microorganismos (18).
La mayoría de las ITU son infecciones no complicadas
que se presentan en mujeres jóvenes
sexualmente activas. Las infecciones de vía urinaria alta-parenquimatosas, que incluyen
infecciones que afectan a parénquima-pelvis
renal y/o próstata, se pueden
producir por vía ascendente o por vía hematógena y clínicamente suelen asociar un síndrome infeccioso (19).
La simple
presencia de bacterias en la orina no es suficiente para que se origine una
ITU, va a depender de la interacción entre el microorganismo y el huésped. Por parte del huésped, existen algunos mecanismos de defensa que van a
conllevan a una infección
como el flujo normal de orina, la actividad antimicrobiana del líquido prostático, el pH urinario, el componente inmunológico de la mucosa vesical y la peristalsis
uretral (20).
Clasificación de las ITU
Infecciones del tracto urinario complicada: ITU complicado requiere de urocultivo, duración más prolongada de antibióticos y consideración de antibióticos de amplio espectro previo al resultado del cultivo. Algunas de
estas requieren hospitalización
y/o evaluación por urología u otras especialidades (21).
Infecciones urinarias no complicadas: se la denomina como no complicada si no hay anomalías funcionales o anatómicas en el tracto urinario, sin
insuficiencia funcional renal y sin enfermedad concomitante que promueva la
infección urinaria.
Aproximadamente, 25% a 35% de las mujeres de 20 a 40 años de edad presenta algún episodio de infección urinaria durante su vida (22).
Infecciones del tracto urinario asociadas a catéter: es una de las causas más comunes de infección asociada al cuidado de la salud, ocupa el 30% al 40%
de las infecciones adquiridas en el hospital. Alrededor del 25% de los
pacientes hospitalizados tienen un catéter urinario permanente colocado durante su estadía en el hospital y corren el riesgo de
sufrir infecciones urinarias, que se han asociado con peores resultados del
paciente (23).
Infecciones del tracto urinario recurrente: es común
en las mujeres y una consulta frecuente en atención primaria. La
mayoría son clasificadas como reinfecciones, no
como recaídas o fracaso del
tratamiento inicial, aunque puede ocurrir que la reinfección esté provocada por la misma cepa (25).
Pielonefritis: la pielonefritis es una causa frecuente de
formación de cicatrices en
los riñones y puede llevar
a la pérdida parcial de la
función renal, especialmente en pacientes que
tienen infecciones recurrentes (26).
Bacteriuria asintomática: en ciertos grupos de personas, la bacteriuria asintomática, es frecuente, como las que tienen un
catéter insertado en la vejiga durante un período prolongado. Esta, no suele tratarse,
porque la erradicación de la bacteria
puede ser difícil, porque en
general las complicaciones son poco frecuentes (27).
Infección
urinaria en varones
Prostatitis:
se la define como la infección urinaria parenquimatosa más habitual en hombre mayores de 35 años, E. coli y otras bacterias
comunes causan la prostatitis en la mayor parte de los casos (28).
Epididimitis: es la inflamación del epidídimo, el conducto que conecta el testículo con los vasos deferentes. Es más frecuente en hombres jóvenes de 19 a 35 años de edad, causada por la diseminación de una infección bacteriana que a menudo comienza en la uretra, próstata o la vejiga (29).
Uretritis:
es la hinchazón de la uretra que es el conducto que transporta
orina desde el cuerpo, puede ser causada por virus y bacterias. Algunas de las
bacterias que causan esta afección
incluyen el E. coli la clamidia y la gonorrea, que causan infecciones del
tracto urinario y algunas enfermedades de transmisión sexual. Las causas virales de la uretritis incluyen
el virus del herpes simple y el citomegalovirus (30).
Infección
urinaria en pediatría: la prevalencia e incidencia de infección urinaria pediátrica varía según la edad, raza /
etnia, sexo y estado de circuncisión (31).
Infección
urinaria en el embarazo: en 2015 un artículo publicado señala que las infecciones del tracto urinario (ITU) en
mujeres embarazadas continúan
planteando un problema clínico
y un desafío para los médicos (32).
Infección
urinaria en paciente con trasplante renal: un estudio prospectivo de 161 receptores de
trasplante renal, el 25% fue diagnosticado de al menos una ITU durante el período de seguimiento (mediana de 180 días), la mitad de los episodios ocurrieron
en los primeros 44 días después del trasplante (33).
Causas de las ITU
La causa de las
infecciones urinarias es casi siempre bacteriana, aunque algunos virus, hongos
y parásitos también pueden infectar las vías urinarias. Más del 85% de dichas infecciones están causadas por bacterias procedentes del
intestino o de la vagina (34).
Bacterias: las infecciones bacterianas de las vías urinarias son frecuentes, especialmente
en mujeres jóvenes sexualmente
activas. Escherichia coli es la bacteria más
habitual en los casos de IU.
Virus: el virus del herpes simple tipo 2 (VHS-2) puede
infectar la uretra, provocando así
que la micción se vuelva dolorosa
y resulte difícil vaciar la
vejiga.
Hongos: entre los hongos, el género Candida es el más frecuentemente involucrado en infecciones
urinarias por hongos (candidiasis). Cándida
frecuentemente infecta a las personas inmunodeprimidas o que portan una sonda
vesical.
Parásitos: la tricomoniasis está causada por un tipo de parásito microscópico, es una enfermedad transmitida por vía sexual en las mujeres, causa un abundante flujo vaginal
espumoso de color amarillo verdoso. En los varones la uretra puede infectarse
por Trichomonas, por lo general, no causa síntomas en hombres.
Factores de riesgo
Algunas personas
tienen mayor riesgo de contraer una infección urinaria que son más frecuentes en las mujeres y las niñas porque la uretra es más corta y está cerca del recto, lo cual facilita el ingreso de
bacterias a las vías urinarias.
Actividad sexual,
las bacterias que causan las infecciones urinarias viven en el área alrededor de su ano. Tener relaciones
sexuales puede mover las bacterias hacia el frente, donde puede ingresar más fácilmente a la uretra y viajar a la vejiga (35). Uso de espermicidas o un diafragma.
Estas formas de control de la natalidad pueden facilitar el ingreso de bacterias dañinas al tracto urinario. Los espermicidas
pueden matar las bacterias buenas dentro y alrededor de la vagina, lo que
facilita el crecimiento de bacterias dañinas (35).
El embarazo provoca cambios en el tracto urinario, aunque puede dificultar el
vaciado completo de la vejiga. Las hormonas
del embarazo también pueden cambiar la composición química de la orina de manera que podría alentar el mal crecimiento bacteriano. La
menopausia
produce el aumento de la sequedad vaginal que a menudo resulta de una caída en los niveles de estrógeno lo que aumenta las probabilidades de
contraer una infección urinaria. La
limpieza de manera incorrecta, limpiar de atrás hacia adelante puede introducir bacterias en el
tracto urinario después
de usar el baño. Limpie de
adelante hacia atrás en su lugar.
Una próstata agrandada, también conocida como hiperplasia prostática benigna, puede dificultar el vaciado completo de la vejiga.
Una próstata agrandada
también puede bloquear el flujo de orina fuera de
la vejiga (34). Las
infecciones urinarias de edad avanzada son más comunes en hombres mayores de 50 años.
Síntomas
Las infecciones
del tracto urinario se caracterizan por una serie de síntomas (36):
·
Orinar
con frecuencia.
·
Ardor
o dolor al orinar.
·
Necesidad
de orinar aun cuando se elimine una cantidad pequeña o nula de orina.
·
Dolor
en la parte baja del abdomen.
·
Dolor
sobre el hueso púbico (en las mujeres).
·
Sensación de tener el recto lleno de materia fecal
(en los hombres).
·
Orina
sanguinolenta o con mal olor.
·
Fiebre
leve.
·
Sensación general de temblor y fatiga.
·
Dolor durante las relaciones sexuales.
·
Dolor
de pene.
·
Dolor
en el costado (lado del cuerpo) o dolor lumbar.
·
Fatiga.
·
Fiebre (temperatura superior a 100 grados
Fahrenheit) y escalofríos.
·
Vómitos.
·
Cambios
mentales o confusión.
Diagnóstico y tratamiento
Masajtis y col. (37)
mencionan que actualmente, el diagnóstico de infección
del tracto urinario, se basa con la presencia de síntomas clínicos en combinación
con los resultados de la prueba de tira de nitrito, que indica la presencia de
bacterias en la orina y la medición
semicuantitativa del recuento de glóbulos blancos en la orina.
Jorge M (38), responsable de enfermedades
infecciosas de la Sociedad Española
de Médicos, menciona que el avance en los
tratamientos son las recomendaciones en las guías de práctica
clínica de pautas cortas de antibióticos e indicados por un profesional
sanitario, insistiendo en el cumplimiento de las pautas posológicas: dosis, horario y duración del tratamiento y evitando la automedicación. Se incide en estos puntos porque
actualmente existe un problema de salud pública de gran magnitud a nivel mundial, debido a la
resistencia de los gérmenes a los antibióticos por el mal uso y abuso de los mismos.
Perfil de sensibilidad antimicrobiana
La determinación de la sensibilidad no implica solo
realizar un conjunto de técnicas
y medir resultados, se debe interpretar y darles el significado que posee. Las
pruebas de sensibilidad se realizan in vitro, no tienen en cuenta factores que
afectan al fármaco in vivo y que
influyen en el éxito de un
tratamiento. Por esta razón,
las pruebas de sensibilidad no siempre predicen los resultados de la terapia (39).
Los métodos cualitativos son menos precisos que
los semicuantitativos y los resultados generalmente se informan de las
siguientes formas: Susceptible (S), Intermedia (I) y Resistente (R). El estudio
de la sensibilidad antimicrobianos de las diferentes bacterias aisladas en
muestras biológicas tiene dos
objetivos fundamentales: guiar al clínico al momento de elegir el mejor tratamiento y monitorizar la evolución de la resistencia bacteriana con el fin
de revisar el espectro antimicrobiano, actualizar los tratamientos empírico, determinándose por varios métodos: métodos
fenotípicos (técnicas de dilución y de difusión), bioquímicos y genéticos (40).
Al lado de cada
antibiótico se indica la
interpretación de la
sensibilidad: S (sensible), I (intermedia) o R (resistente), seguido de la CMI
en μg/ml. “Sensible”
significa que el crecimiento del microorganismo está inhibido a la concentración sérica
del fármaco que alcanza utilizando la dosis
habitual; "intermedia" expresa que el crecimiento del microorganismo
está inhibido solamente a la dosis máxima recomendada y "resistente"
que el microorganismo es resistente a los niveles séricos del fármaco que se alcanzan normalmente. Estas normas de interpretación la establecieron el Clinical
and Laboratory Standards Institute (CLSI) (41).
La resistencia a
los antimicrobianos es la capacidad de algunos microorganismos: bacterias,
virus, hongos o parásitos, de no ser
susceptibles a la acción
de ciertos antimicrobianos, lo que supone una persistencia de la infección que podría conllevar la muerte del paciente. Se estima que
alrededor de 25,000 personas mueren cada año en la UE como consecuencia de la resistencia a los
antimicrobianos y que supone una de las mayores amenazas para la salud pública. Según la Organización Mundial de la Salud, para el año 2050, la resistencia antimicrobiana dejaría 10 millones de muertes cada año, que supondría pérdidas
de hasta 100 trillones de dólares
anuales (42).
Métodos de identificación de uropatógenos
Diagnóstico
microbiológico: tradicionalmente la identificación bacteriana de muestras biológicas se realiza mediante métodos morfofenotípicos, identificando
características morfológicas y bioquímicas propias de cada especie en diferentes medios de
cultivo. Los métodos convencionales
microbiológicos se basan en la
actividad metabólica de las
bacterias requieren 24-48 horas para la identificación de las mismas (43).
Orina completa: es el examen más frecuentemente solicitado, pueden usarse
directamente cintas reactivas para determinar la presencia de leucocitos y
nitritos. Si uno de estos elementos es positivo en la muestra de orina es
sugerente de ITU, aumentando la especificidad del diagnóstico si ambos están positivos (44).
Urocultivo: constituye el Gold standard del diagnóstico en pacientes sintomáticos, aunque el diagnóstico clínico asociado al estudio de una muestra de orina con
nitritos y/o leucocitos puede ser suficiente en un primer cuadro de cistitis no
complicada en una mujer. La recomendación internacional considera positivo un urocultivo de
orina de 2° chorro con >105
Unidades Formadoras de Colonias (UFC), se ha demostrado que un umbral de 102
UFC mejora la sensibilidad manteniendo la especificidad en mujeres sintomáticas. Todo paciente que cursa con un
cuadro de ITU complicada o tiene riesgo de resistencia antimicrobiana debiera
realizarse un urocultivo previo al inicio del tratamiento. ITU complicada se
consideran las siguientes situaciones (44):
·
ITU en
pacientes pediátricos, hombres y
mujeres embarazadas.
·
Obstrucción del tracto urinario (ej. litiasis renal).
·
Alteraciones
funcionales o anatómicas del tracto
urinario; pacientes inmunosuprimidos.
·
Pacientes
con cateterismo urinario u hospitalizaciones recientes.
La posibilidad de
resistencia antimicrobiana se relaciona con factores como edad (>60 años), antecedente de un cuadro previo de
ITU; presencia de comorbilidades; hospitalizaciones previas; Viajes al
extranjero, uso previo de antibióticos.
Gram
de orina sin centrifugar: es un método rápido y económico que orienta la selección del tratamiento antibiótico
empírico. La muestra se mezcla por inmersión y una gota de orina sin centrifugar se
extiende sobre una lámina portaobjetos y
se realiza coloración de Gram (45).
Tira reactiva: la reducción de nitratos a nitritos puede utilizarse como un marcador altamente
específico de bacteriuria (97%), con un valor
predictivo positivo cercano al 94% (45).
Analizadores automáticos: estos sistemas permiten la detección rápida de bacteriuria y leucocituria mediante citometría de flujo, uso de imágenes digitales, tinción con colorantes fluorescentes, etc. De
acuerdo con el modelo y la tecnología empleada, la sensibilidad oscila entre el 68 y el 95%, y la
especificidad se encuentra alrededor del 80% (45).
Métodos
Se
Resultados
Dentro de los
países de Latinoamérica se puede describir que desde el 2015 en Venezuela se
realizó un estudio a 472 personas, que presentaban urocultivos positivos. En
Honduras, en el año 2016 se presentaron 602 casos; en Perú se efectuó un
estudio de 1445 personas de las cuales 108 dieron positivo para urocultivo. En
Ecuador 116 personas y en la ciudad de Ambato se hizo un estudio a 233
personas. En Argentina de 352 personas, 218 resultaron positivas; en México se
procesaron 2687 muestras de las cuales 1724 fueron positivas; Así mismo en
Brasil se escogieron a 1447 personas de las cuales 253 dieron positivo. En
Paraguay se procesaron 342 dando un total de 114 casos positivos; en Cuba se hizo
un estudio a 250 personas y por último Colombia en el año 2019 1563 personas se
sometieron a realizarse la prueba de las cuales 329 fueron positivas para
urocultivo. De toda la población Latinoamericana, el país que presento un mayor
estudio de casos positivos fue México (Tabla 1).
Tabla 1. Estudios
de infecciones del tracto urinario en Latinoamérica
|
Región/País |
Año de estudio |
n |
Urocultivos Positivos (n) |
Urocultivos Positivos (%) |
Referencia |
|
Venezuela |
2015 |
472 |
472 |
100% |
(11) |
|
Honduras |
2016 |
602 |
602 |
100% |
(7) |
|
Perú |
2018 |
1445 |
108 |
7% |
(13) |
|
Ecuador |
2018 |
116 |
116 |
100% |
(15) |
|
Argentina |
2018 |
352 |
218 |
62% |
(12) |
|
Ecuador |
2018 |
233 |
233 |
100% |
(16) |
|
México |
2018 |
2687 |
1724 |
64% |
(10) |
|
Brasil |
2018 |
1.447 |
253 |
17% |
(6) |
|
Paraguay |
2019 |
342 |
114 |
33% |
(8) |
|
Cuba |
2019 |
250 |
250 |
100% |
(14) |
|
Colombia |
2019 |
1563 |
329 |
21% |
(13) |
Los microorganismos aislados con mayor frecuencia ha sido la Escherichia
coli presentándose en la mayoría de los casos como por ejemplo en Brasil
con un 24,50%, Honduras el 70%, Paraguay 26%, México 67%, Venezuela 76,90%,
Argentina 39%, Colombia 72,60%, Ecuador 84,5%, Perú 63,30%, Ecuador/Ambato el
42,49%, a diferencia de Cuba donde el microorganismo que afecta con mayor
frecuencia es la Klebsiella pneumoniae con un 41,90% (Tabla
2).
Tabla
2. Microorganismos aislados con mayor
frecuencia
|
Lugar |
E. coli |
K. pneumoniae |
P. aeruginosa |
Enterobacter spp |
P. mirabilis |
S. saprophyticus |
Referencia |
|
Brasil |
24,50% |
21% |
14,60% |
- |
- |
- |
(6) |
|
Honduras |
70% |
6,30% |
1,80% |
7,80% |
- |
- |
(7) |
|
Paraguay |
26% |
- |
- |
- |
- |
- |
(8) |
|
México |
67,80% |
2,80% |
2,80% |
- |
2,80% |
- |
(10) |
|
Venezuela |
76,90% |
10,60% |
- |
- |
4,20% |
- |
(11) |
|
Argentina |
39% |
- |
- |
- |
- |
(12) |
|
|
Colombia |
72,60% |
10,90% |
3,30% |
1,20% |
4,90% |
1,50% |
(13) |
|
Ecuador |
84,50% |
- |
- |
- |
6,90% |
8,60% |
(13) |
|
Perú |
63,30% |
- |
- |
- |
- |
- |
(15) |
|
Cuba |
31,20% |
41,90% |
- |
- |
- |
- |
(14) |
|
Ecuador |
42,49% |
- |
- |
- |
- |
- |
(16) |
En la mayoría de los países de Latinoamérica, la Amikacina ha sido el
antibiótico que presenta sensibilidad con mayor frecuencia, por ejemplo: en
Brasil con el 76%, Paraguay 100%, México 70%, Venezuela 93,80%, Argentina 97%,
Colombia 70%, Perú 80% y Cuba 88.80% a diferencia de Honduras y Ecuador que
presentan mayor sensibilidad en otros antibióticos como la Fosfomicina y la
nitrofurantoina (Tabla 3)
Tabla 3. Sensibilidad
antimicrobiana
|
AK |
FOS |
CTX |
FOX |
FM |
FEP |
GM |
FQ |
CF |
CRO |
Referencia |
|
|
Brasil |
76% |
(6) |
|||||||||
|
Honduras |
68,90% |
(7) |
|||||||||
|
Paraguay |
100% |
76% |
87% |
82% |
73% |
(8) |
|||||
|
México |
70% |
30% |
12% |
(10) |
|||||||
|
Venezuela |
93,80% |
84,50% |
(11) |
||||||||
|
Argentina |
97% |
44% |
(12) |
||||||||
|
Colombia |
70% |
20% |
20% |
(13) |
|||||||
|
Ecuador |
62% |
62% |
70% |
(13) |
|||||||
|
Perú |
80% |
30% |
40% |
(15) |
|||||||
|
Cuba |
88,80% |
83% |
(14) |
||||||||
|
Ecuador |
65% |
59% |
(16) |
AK: amikacina; FOS:
fosfomicina; CTX: cefotaxima; OX: cefoxitina; FM: nitrofurantoina; FEP: cefepime;
GM: gentamicina; FQ: fluoroquinolonas; CF: cefalotina; CRO: ceftriaxona.
Discusión
Las
infecciones del tracto urinario son de mayor frecuencia de enfermedades
infecciosas diagnosticadas en la Latinoamérica. Este estudio reveló una magnitud
similar a los perfiles de epidemiológico de la población general de referencia,
que puede desarrollar infecciones del tracto urinario en edad infantil hasta
los 65 años.
Se pudo
observar la prevalencia en los estudios de las infecciones del tracto urinario
dando como resultado el agente causal según
Según
Oscar Collado García (48), las bacterias constituyen la
principal causa de ITU en humanos, aunque no todas pueden provocar infección a
este nivel, que deben disponer de genes de virulencia que las provean de los
atributos necesarios, para establecerse en un entorno discriminativo en buena
parte, pues cada año nuevas especies se suman a las de los géneros clásicos Escherichia, Citrobacter, Enterobacter,
Pseudomonas, Proteus, Klebsiella y Staphylococcus, como es el caso de Acinetobacter baumannii.
Dado la
representación en Latinoamérica, México siendo el país más recurrido en la
atención de las infecciones del tracto urinario, afectando como principal al
sexo femenino y en cierta ocasión es al sexo masculino (49,50).
El presente
trabajo analizó el perfil de sensibilidad en lo asilamientos de urocultivos, lo
cual sugiere que son una buena opción para el tratamiento empírico de las
infecciones del tracto urinario (ITU). La amikacina evidenció buen perfil de
sensibilidad a lo largo de todos los resultados y también la fosfomicina es el
segundo antibiótico con sensibilidad en los países de estudio de Latinoamérica.
Conclusiones
Las
infecciones del tracto urinario se presentan en todos los grupos etarios desde
niños hasta adultos, siendo más frecuente en las mujeres debido a diversos
factores, entre ellos los más predominantes, la gestación debido a que en el
transcurso del embarazo presentan cambios fisiológicos como la variación del pH
y el flujo de la progesterona, que disminuye el tono del musculo liso uretral y
la estasis del tracto genitourinario aumentando la probabilidad de ITU. Otro de
los factores es la actividad sexual, que facilita la entrada de microorganismos
al tracto genitourinario y su colonización, que altera la microbiota
bacteriana normal.
La
mayoría de las consultas médica que se dan con mayor frecuencia por infecciones
del tracto urinario son ambulatorias y pocas son las que se dan por
hospitalización. Pocos son los casos en hombres, aunque pueden aumentar a
partir de los 65 años cuando el individuo padece de incontinencia urinaria,
hiperplasia benigna de próstata, sondas y se consideran como infecciones
urinarias complicadas.
El uso y abuso de
los antibióticos es un grave problema de salud a nivel mundial durante muchos
años, debido que ha generado un aumento de la resistencia de antibióticos por
parte de algunos microorganismos, que desarrollen infecciones complicadas
afectando la calidad de vida de los pacientes, es por ello se debe hacer
conciencia y tomar las medidas terapéuticas correctas.
Conflicto de
Relaciones y Actividades
Los autores declaran no presentar
conflictos de interés y relaciones durante la realización del estudio.
Financiamiento
El estudio fue financiado por la
Universidad Estatal del Sur de Manabí (UNESUM).
Referencias
Bibliográficas
1.
Díaz
Medina LM, Medina García M, Duque González AC, Miguélez Nodarse R. Aspectos clínico-epidemiológicos de pacientes
con infecciones asociadas a la atención de salud. Rev
Cubana Med [Internet].
2017;56(3):197-210. Disponible en: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0034-75232017000300006
2.
Delgado
Mallen P. Infecciones del Tracto Urinario. En: Lorenzo V, López Gómez JM (Eds). Nefrología al día. Sociedad Española de
Nefrología. Barcelona-España: Elsevier. Disponible en: https://www.nefrologiaaldia.org/255
3.
Sánchez-García
JM, Sorlózano-Puerto A,
Navarro-Marí JM, Gutiérrez Fernández J. Evolución de la resistencia a
antibióticos de microorganismos causantes de infecciones del tracto urinario:
un estudio de vigilancia epidemiológica de 4 años en población hospitalaria. Rev Clínica Española [Internet]. 2019;219(3):116-23.
Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0014256518302340 DOI: 10.1016/j.rce.2018.07.005 PMID 30292463
4. Medina M,
Castillo-Pino E. An introduction to the epidemiology and burden of urinary
tract infections. Ther Adv Urol [Internet]. 2019;11:1756287219832172.
Disponible en: https://doi.org/10.1177/1756287219832172 DOI: 10.1177/1756287219832172 PMID 31105774 PMCID PMC6502976
5.
Barry MS, Diallo BA, Kanté D, Diallo IS.
Antimicrobial susceptibility profile of community-acquired urinary tract
infection in adults: A seven months prospective cross-sectional study in Dakar
Town, Senegal. African J Urol [Internet]. 2017;23(2):166-71. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1110570416301588 DOI: 10.1016/j.afju.2016.11.005
6.
Siqueira
CCM, Guimarães AC, Mata TFD, Pratte-Santos R,
Raymundo NLS, Dias CF, et al. Prevalence and antimicrobial susceptibility profile of microorganisms in
a university hospital from Vitória (ES), Brazil. J Bras Patol e Med Lab [Internet]. 2018;54(2):76-82. Disponible en: http://www.scielo.br/j/jbpml/a/gmtjMnxb36QDXx4kTqLzLjF/?format=html DOI:
10.5935/1676-2444.20180014
7.
Zúniga-Moya
JC, Bejarano-Cáceres S, Valenzuela-Cervantes H, Gough-Coto
S, Castro-Mejía A, Chinchilla-López C, et al. Perfil de sensibilidad a los
antibióticos de las bacterias en infecciones del tracto urinario. Acta Med Costarric [Internet].
2016;58(4):146-54. Disponible en: https://www.scielo.sa.cr/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0001-60022016000400146
8.
Cáceres Rojas R,
Galeano Burgos A, Legal Arias J, Monges
Alonso C, Battaglia Petersen P, Santa Cruz Segovia F. Sensitivity profile of Escherichia
coli isolated from urinary tract infections of patients of the Regional
Hospital of Villarrica from July 2013 to August 2015.
An la
Fac Ciencias Médicas [Internet]. 2019;52(2):17-22.
Disponible en: http://dx.doi.org/10.18004/anales/2019.052 DOI:
10.18004/anales/2019.052(02)17-022
9.
Gomes E, Almeida GDM, Giardini
JM, Miranda DL, Patto LS. Análisis de la Frecuencia y
Perfil de Sensibilidad de los Agentes Causadores de Infecciones Urinarias en
Espírito Santo do Pinhal (SP), Brasil. En: Convención
Internacional de Salud, Cuba Salud 2018 [Internet]. La Habana-Cuba: Ministerio
de Salud Pública; 2018. Disponible en: http://convencionsalud2018.sld.cu/index.php/connvencionsalud/2018/paper/view/1752
11.
Guevara N, Guzmán M, Merentes
A, Rizzi A, Papaptzikos J,
Rivero N, et al. Patrones de susceptibilidad antimicrobiana de bacterias
gramnegativas aisladas de infecciones del tracto urinario en Venezuela:
Resultados del estudio SMART 2009-2012. Rev Chil Infectología [Internet]. 2015;32(6):639-48. Disponible
en: https://scielo.conicyt.cl/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0716-10182015000700005 DOI:
10.4067/S0716-10182015000700005 PMID
26928500
12.
Vargas-Monge E, Calderón-Monge S. Comparación del porcentaje de
sensibilidad antibiótica de Escherichia coli en urocultivos en las áreas
de salud de Santo Domingo de Heredia y Buenos Aires de Puntarenas, año 2017. Rev
del Col Microbiol y Químicos Clínicos Costa Rica
[Internet]. 2018;24(2). Disponible en: http://revista.microbiologos.cr/articulo/comparacion-del-porcentaje-de-sensibilidad-antibiotica-de-escherichia-coli-en-urocultivos-en-las-areas-de-salud-de-santo-domingo-de-heredia-y-buenos-aires-de-puntarenas-ano-2017/.
13. Badhan R, Singh DV,
Badhan LR, Kaur A. Evaluation of bacteriological profile and antibiotic
sensitivity patterns in children with urinary tract infection: A prospective
study from a tertiary care center. Indian J Urol [Internet].
2016;32(1):50-6. Disponible en: https://www.indianjurol.com/article.asp?issn=0970-1591;year=2016;volume=32;issue=1;spage=50;epage=56;aulast=Badhan DOI: 10.4103/0970-1591.173118 PMID 26941495 PMCID PMC4756551
14.
Castrillón-Spitia
JD, Machado-Alba JE, Gómez Idarraga S, GómezGutierrez M, Remolina León N, Ríos Gallego JJ.
Etiología y perfil de resistencia antimicrobiana en pacientes con infección
urinaria. Infectio [Internet]. 2018;23(1):45-51.
Disponible en: http://www.revistainfectio.org/index.php/infectio/article/view/755/793 DOI:
10.22354/in.v23i1.755
15.
Durán Chávez JA, Pérez Castillo A del R, Quispe Alcocer DA, Guamán Flores
WY, Jaramillo Puga ME, Ormaza Buitrón DE. Resistencia y sensibilidad bacteriana
en urocultivos en una población de mujeres de Ecuador. Rev Med [Internet]. 2019;26(2):22-8. Disponible en: https://revistas.unimilitar.edu.co/index.php/rmed/article/view/3407
DOI: 10.18359/rmed.3407
16.
Paredes P, Celis G, Morales M, Bravo A. Epidemiología de la infección del
tracto urinario en niños, Hospital General de Ambato, Ecuador. INSPILIP
[Internet]. 2017;1(2):1-17. Disponible en: https://bit.ly/2uKrC1N%0Ahttp://fi-admin.bvsalud.org/document/view/rxnjs DOI:
10.31790/inspilip.v1i2.29.g34
17. Sabih A, Leslie SW. Complicated Urinary Tract Infections. In: StatPearls [Internet]. Treasure Island (FL): StatPearls Publishing; 2021 PMID 28613784
18.
Solano Mora A, Solano Castillo A, Ramírez Vargas X. Actualización del
manejo de infecciones de las vías urinarias no complicadas. Rev
Medica Sinerg [Internet]. 2020;5(2):e356.
Disponible en: https://revistamedicasinergia.com/index.php/rms/article/view/356 DOI:
10.31434/rms.v5i2.356
19.
Yuste Ara JR, del Pozo JL, Carmona-Torre F. Infecciones del tracto
urinario. Med -
Programa Form Médica Contin
Acreditado [Internet]. 2018;12(51):3020-30. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0304541218300507 DOI:
10.1016/j.med.2018.03.004
20.
Martínez Gistau
M. Protocolo de prevención de las infecciones del tracto urinario en personas
mayores institucionalizadas [Internet]. [Licenciatura en Enfermería]:
Lérida-España: Universidad de Lérida. Facultad de Enfermería y Fisioterapia;
2017. Disponible en: https://repositori.udl.cat/bitstream/handle/10459.1/59969/mmartinezg.pdf?sequence=1
21.
Malpartida Ampudia MK. Infección del tracto urinario no complicada. Rev
Medica Sinerg [Internet]. 2020;5(3):e382.
Disponible en: https://revistamedicasinergia.com/index.php/rms/article/view/382 DOI:
10.31434/rms.v5i3.382
22.
Bertoni G, Pessacq
P, Guerrini MG, Calmaggi A,
Fernanda B, Jorge L, et al. Etiología y resistencia a antimicrobianos de la
infección no complicada del tracto urinario. Med
Buenos Aires [Internet]. 2017;77(4). Disponible en: https://www.medicinabuenosaires.com/volumen-77-ano-2017/volumen-77-ano-2017-no-4-indice/etiologia-y-resistencia-a-antimicrobianos-de-la-infeccion-no-complicada-del-tracto-urinario/
23.
Instituto Mexicano del Seguro Social. Prevención, diagnóstico, y
tratamiento de infección urinaria asociada a sonda vesical en la mujer en los
tres niveles de atención [Internet]. México DF-México; Instituto Mexicano del
Seguro Social; 2017. Disponible en: http://www.imss.gob.mx/sites/all/statics/guiasclinicas/472GER.pdf
24.
IntraMed.
Infección del tracto urinario asociada con sonda vesical. [Internet]. 2018. Disponible
en: https://www.intramed.net/contenidover.asp?contenidoid=93227
25.
IntraMed. Infecciones
recurrentes del tracto urinario en mujeres no embarazadas. [Internet]. 2017. Disponible
en: https://www.intramed.net/80490
26.
Sociedad Española de Medicina Interna. Pielonefritis [Internet]. 2020. Disponible
en: https://www.fesemi.org/informacion-pacientes/conozca-mejor-su-enfermedad/pielonefritis
27.
Iman
TH. Bacteriuria asintomática - Trastornos renales y del tracto urinario -
Manual MSD versión para público general [Internet]. 2020. Disponible en: https://www.msdmanuals.com/es/hogar/trastornos-renales-y-del-tracto-urinario/infecciones-urinarias-iu/bacteriuria-asintomática
28.
Prostatitis bacteriana: MedlinePlus enciclopedia médica [Internet]. 2021.
Disponible en: https://medlineplus.gov/spanish/ency/article/000519.htm
29.
Epididimitis Síntomas y causas. Mayo Clinic
[Internet]. 2021. Disponible en: https://www.mayoclinic.org/es-es/diseases-conditions/epididymitis/symptoms-causes/syc-20363853
30.
Yuguero O, Fernández-Armenteros JM, Casanova JM. Uretritis. Form
Médica Contin en Atención Primaria [Internet].
2020;27(3):31-7. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1134207220300311 DOI:
10.1016/j.fmc.2020.03.004
31. Schmidt B, Copp HL. Work-up of Pediatric Urinary Tract Infection. Urol
Clin North Am [Internet]. 2015;42(4):519-26. Disponible en:
https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S009401431500052X DOI: 10.1016/j.ucl.2015.05.011 PMID 26475948 PMCID PMC4914380
32. Matuszkiewicz-Rowińska J, Małyszko J, Wieliczko
M. State of the art paper Urinary tract infections in pregnancy: old and new
unresolved diagnostic and therapeutic problems. Arch Med Sci [Internet].
2015;11(1):67-77. Disponible en: https://doi.org/10.5114/aoms.2013.39202 DOI: 10.5114/aoms.2013.39202 PMID 25861291 PMCID PMC4379362
33.
Chacón-Mora N, Pachón Díaz J, Cordero Matía E. Urinary tract infection in kidney transplant
recipients. Enferm Infecc
Microbiol Clin [Internet]. 2017;35(4):255-9.
Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0213005X16300489 DOI:
10.1016/j.eimc.2016.03.003 PMID
27112976
34.
Imam T. Introducción a las infecciones urinarias (IU) - Trastornos renales
y del tracto urinario - Manual MSD versión para público general [Internet].
2020. Disponible en: https://www.msdmanuals.com/es-ve/hogar/trastornos-renales-y-del-tracto-urinario/infecciones-urinarias-iu/introducción-a-las-infecciones-urinarias-iu
35.
Konkel L. Causes and Risk Factors of UTI | Everyday Health [Internet]. Disponible
en: https://www.everydayhealth.com/urinary-tract-infection/causes-and-risk-factors-of-utis/
36.
Figueroa TE. Infecciones del tracto urinario | KidsHealth | Wake Forest Baptist Health: Brenner Children’s
Hospital [Internet]. Disponible en: https://www.wakehealth.edu/KH/clinical/lic415/es/teens/uti-esp_html
37.
Masajtis-Zagajewska A, Nowicki M. New markers of urinary tract infection. Clin
Chim Acta [Internet]. 2017;471:286-91.
Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0009898117302292 DOI:
10.1016/j.cca.2017.06.003 PMID
28622967
38.
Jorge M. Infecciones urinarias: Causas y tratamiento [Internet]. Disponible
en: https://www.semg.es/index.php/component/k2/item/494-infecciones-urinarias-causas-y-tratamiento
39.
Vazquez-Pertejo
MT. Pruebas de sensibilidad o antibiogramas - Enfermedades infecciosas - Manual
MSD versión para profesionales [Internet]. Disponible en: https://www.msdmanuals.com/es-ve/professional/enfermedades-infecciosas/diagnóstico-de-laboratorio-de-las-enfermedades-infecciosas/pruebas-de-sensibilidad-o-antibiogramas
40. Balouiri M, Sadiki M, Ibnsouda SK. Methods for in
vitro evaluating antimicrobial activity: A review. J Pharm Anal [Internet]. 2016;6(2):71-9.
Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S2095177915300150 DOI: 10.1016/j.jpha.2015.11.005 PMID: 29403965 PMCID PMC5762448
41.
IDDEX. Guía microbiológica para interpretar la concentración minima
inhibitoria (CMI) [Internet]. 2018. Disponible en: https://www.idexx.es/files/mic-guía-microbiológica-es.pdf
42.
Martínez Flórez I. Desarrollo de un kit tecnológico de microfluidica
para la deteccion de resistencias antimicrobianas en
infecciones urinarias en medicina humana y veterinaria [Internet]. [Master en Zooosis y Una Sola Salud] Ballatera-Barcelona-España:
Universidad Autónoma de Barcelona. Facultad de Veterinaria; 2019. Disponible
en: https://ddd.uab.cat/pub/trerecpro/2019/hdl_2072_364052/TFM_imartinezflorez.pdf
43.
Salas Cuadros DF. Identificación directa de uropatógenos
por MALDI-TOF MS (Matrix-Assisted Laser Desorption/Ionization Time-Of-Flight Mass-Spectrometry) en
concordancia con identificación convencional [Internet] [Grado de Medicina]. Arequipa-Perú:
Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa; 2020. Disponible en: http://repositorio.unsa.edu.pe/handle/UNSA/10889
44.
Durán L. Resistencia antimicrobiana e implicancias para el manejo de
infecciones del tracto urinario. Rev
Médica Clínica Las Condes [Internet]. 2018;29(2):213-21. Disponible en: https://www.elsevier.es/es-revista-revista-medica-clinica-las-condes-202-articulo-resistencia-antimicrobiana-e-implicancias-el-S0716864018300294 DOI:
10.1016/j.rmclc.2018.01.002
45.
Esparza GF, Motoa
G, Robledo C, Villegas MV. Aspectos microbiológicos en el diagnóstico de
infecciones del tracto urinario. Infectio [Internet].
2015;19(4):150-60. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0123939215000570 DOI:
10.1016/j.infect.2015.03.005
46.
Aguilar-Zapata D. E. coli BLEE, la enterobacteria que ha atravesado
barreras. Med
Sur. 2015;22(2):57-63. Disponible en: https://www.medigraphic.com/cgi-bin/new/resumen.cgi?IDARTICULO=67244
47.
Herrera García M, Arévalo Valdez C, Velásquez Porta T. Detección de los
genes de ß-lactamasas blaTEM, blaSHV y blaCTX-M en aislamientos de Escherichia
coli comunitarios. Rev Científica la Fac Ciencias Químicas y Farm
[Internet]. 2019;2(28):45-56. Disponible en: http://www.revistasguatemala.usac.edu.gt/index.php/qyf/article/view/946/835
48.
Collado García O, Barreto Rodríguez H, Rodríguez Torrens H, Barreto Argilagos
G, Abreu Guirado O. Especies bacterianas asociadas a infecciones del tracto
urinario [Internet]. Revista Archivo Médico de Camagüey. 2017;21(4):479-86.
Disponible en: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S1025-02552017000400006
49.
Paredes P, Celis G, Morales M, Bravo A. Epidemiología de la infección del
tracto urinario en niños, Hospital General de Ambato, Ecuador. INSPILIP
[Internet]. 2017;1(2):1-17. Disponible en: https://bit.ly/2uKrC1N%0Ahttp://fi-admin.bvsalud.org/document/view/rxnjs DOI:
10.31790/inspilip.v1i2.29.g34
50.
Konkel L. Causes and Risk Factors of UTI | Everyday Health [Internet]. Disponible
en: https://www.everydayhealth.com/urinary-tract-infection/causes-and-risk-factors-of-utis/
Contribución de los
Autores
LQMJ, MMJM, y CVJC: conceptualización, metodología, validación, análisis
formal, investigación, curación de datos, recursos, curación de datos,
redacción-revisión y edición, visualización, supervisión, planificación y
ejecución, administración de proyectos, adquisición de fondos.
©2021. Los Autores. Kasmera.
Publicación del Departamento de Enfermedades Infecciosas y Tropicales de la
Facultad de Medicina. Universidad del Zulia. Maracaibo-Venezuela. Este
es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la licencia
Creative Commons atribución no comercial (https://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/) que permite el uso no comercial,
distribución y reproducción sin restricciones en cualquier medio, siempre y
cuando la obra original sea debidamente citada.