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REDIELUZ
ISSN 2244-7334 / Depósito legal pp201102ZU3769
Vol. 11 N° 2 • Julio - Diciembre 2021: 65 - 72
CIENCIAS DE LA SALUD
GENES DE ENTEROTOXINAS DE Staphylococcus aureus
EN SUPERFICIES NOSOCOMIALES
Staphylococcus aureus enterotoxin genes in nosocomial surfaces
Evelyn Dayanara Atancuri Barreiro1-1, Carlos Fernando Andrade Tacuri2-2
y Jonnathan Gerardo Ortiz Tejedor1-3
1 Maestría en Diagnóstico de Laboratorio Clínico y Molecular. Universidad Católica de Cuenca. Cuenca-Ecuador.
2Unidad Académica de Salud y Bienestar, Carrera de Odontología, Laboratorio de Genética y Biología Molecular
del Centro de Investigación y Transferencia de Tecnología. Universidad Católica de Cuenca, Cuenca-Ecuador.
ORCID: https://orcid.org/0000-0002-2520-358X 1,
, https://orcid.org/0000-0003-3983-13142, https://orcid.org/0000-0001-6770-21443
evelyn.daya.n95@gmail.com
RESUMEN
Sthapylococcus aureus, productor de enteroto-
xinas, es un patógeno causante de gran parte de
intoxicaciones alimenticias a nivel mundial, al en-
contrarse en supercies nosocomiales puede afec-
tar a pacientes vulnerables, lo que implica eleva-
das tasas de morbilidad y mortalidad, difíciles de
controlar mucho más aún en países en desarrollo.
Se identicó, la presencia de genes que codican
para enterotoxinas aislados de cepas de S. aureus
en supercies nosocomiales de una institución de
salud. La investigación fue de enfoque cualitativo,
descriptivo – transversal, la población estuvo cons-
tituida por 200 muestras obtenidas de supercies,
de las cuales se aislaron mediante métodos fenotí-
picos y genotípicos seis cepas de S. aureus; éstas
se conservaron en caldo tripticasa soja, y luego se
sembraron en agar manitol para su reactivación y
posterior extracción de ADN y nalmente, se apli-
có la Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR)
con primers especícos para la detección de los
genes sea, seb, sec, sed y see. El 16,66% de las
cepas de S. aureus resultaron ser portadoras del
gen sea y el 16,66% del gen sed codicantes para
enterotoxinas del mismo nombre, lo que es relevan-
te ya que estos genes normalmente se encuentran
en alimentos.
Palabras clave: Staphylococcus aureus; genes;
enterotoxinas.
ABSTRACT
Enterotoxin-producing Sthapylococcus aureus is
a pathogen that causes a large proportion of food
poisoning worldwide and when found on nosocomial
surfaces, can a󰀨ect vulnerable patients, resulting in
high morbidity and mortality rates that are di󰀩cult
to control, especially in developing countries. We
identied the presence of genes encoding for en-
terotoxins isolated from S. aureus strains on noso-
comial surfaces in a health care institution. The re-
search was qualitative, descriptive-cross-sectional,
the population consisted of 200 samples obtained
from surfaces from which six strains of S. aureus
were isolated by phenotypic and genotypic me-
thods; these were preserved in trypticase soy broth,
then seeded on mannitol agar for reactivation and
subsequent DNA extraction and nally the Polyme-
rase Chain Reaction (PCR) was applied with speci-
c primers for the detection of the genes sea, seb,
sec, sed and see. 16.66% of the S. aureus strains
were found to carry the sea gene and 16.66% the
sed gene coding for enterotoxins of the same name,
which is relevant since these genes are normally
found in food.
Keywords: Staphylococcus aureus; genes; en-
terotoxins.
Recibido: 03-07-2021 Aceptado: 29-08-2021
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INTRODUCCIÓN
Las enfermedades nosocomiales causan un
importante problema de salud pública estimándo-
se que alrededor del 25% de los pacientes hospi-
talizados las adquieren (Jalalmanesh et al. 2017).
Durante décadas Staphylococcus aureus es con-
siderado un microorganismo oportunista, ya que
causa infecciones predominantemente en pacien-
tes inmunocomprometidos (Pinilla et al. 2017). S.
aureus produce enterotoxinas codicadas por los
genes sea, seb, sec, sed y see Vargas (2015), y su
capacidad de formar biopelículas le permite resistir
por largos periodos de tiempo en supercies iner-
tes; por lo cual es común su propagación en el am-
biente hospitalario (Bodena et al. 2019). Aunque la
presencia de este patógeno ha disminuido actual-
mente, las intoxicaciones alimenticias provocadas
por enterotoxinas estalocócicas ocupan el tercer
lugar a nivel mundial (Aydin et al. 2011)92 (62.6%.
La diseminación de S. aureus comúnmente se da
mediante la colonización nasal de portadores sanos,
que al entrar en contacto con pacientes en estado
de salud vulnerable da lugar al inicio de infecciones
intestinales graves que pueden desencadenar en la
muerte (Guaca-González et al. 2018). Las intoxica-
ciones alimenticias son reportadas como emergen-
tes porque causan brotes epidémicos en países de
América Latina (Carrasco et al. 2017)fbds are the
leading cause of illness and death, associated to
a signicant socio-economic burden. The most fre-
quent causes of foodborne diseases are produced
by agents of diarrheal diseases, especially: norovi-
rus, Campylobacter spp., Enteric salmonella, Salmo-
nella typhi, Taenia solium, Staphylococcus aureus,
Clostridium perfringens, Escherichia coli O157: H7,
Shigella sp. About 70% of diarrheas are caused by
ingestion of food contaminated with microorganis-
ms or toxins. About 250 agents causing fbd have
been described, including bacteria, viruses, fun-
gi, parasites, prions, toxins and heavy metals. fbd
can occur anywhere, predominantly in areas where
poor sanitary habits are practiced and in crowded
places.”,”language”:”es”,”page”:”10”,”source”:”-
Zotero”,”title”:”Enfermedades transmitidas por los
alimentos: una mirada puntual para el personal
de salud”,”volume”:”37”,”author”:[{“family”:”Carras-
co”,”given”:”Zúñiga”},{“family”:”Renato”,”given”:”I-
ván”},{“family”:”Lozano”,”given”:”Caro”}],”issued”:{“-
date-parts”:[[“2017”]]}}}],”schema”:”https://github.
com/citation-style-language/schema/raw/master/
csl-citation.json”} . Sin embargo, existen varios es-
tudios que reportan la presencia de S. aureus pero
muy pocos en los que se evidencien toxinas en su-
percies nosocomiales, debido a que éstas se en-
cuentran normalmente en alimentos como carnes,
lácteos y derivados.
En Nueva Zelanda se identicó contaminación
bacteriana en teléfonos celulares de estudiantes de
medicina de los cuales el 6% correspondió a S. au-
reus (Tailor et al. 2019)they are likely to get conta-
minated by a variety of organisms. <br /><br /> Aim:
To investigate the colonisation of microorganisms
on students’ mobile phones at the College of Medi-
cine, Nursing and Health Science, Fiji National Uni-
versity. <br /><br /> Methods: A sample of 50 swabs
were collected from randomly selected individuals’
mobiles and cultured on blood agar, MacConkey
agar and Sabarauds dextrose agar. Isolation of the
organisms was processed according to laboratory
standard protocol and each organism was iden-
tied. <br /><br /> Results: All 50 of the students’
mobile phones showed evidence of bacterial colo-
nisation. The most common bacteria isolated was
Bacillus species (82%, mientras que otros autores
como Pérez et al. (2019) reportaron que en mues-
tras obtenidas de aparatos de telefonía móvil de
médicos y pacientes se aisló S. aureus en 32,4%.
En el año 2017 en Brasil Acosta et al. (2017) rea-
lizaron una investigación de enterotoxinas en con-
tenedores de leche de abastecimiento a la comu-
nidad e indicaron que los genes detectados fueron
sea 33,3%, seh 18,5%, sei 11,1% y sed 7,4%. Por
otra parte en un estudio de tipo descriptivo reali-
zado en un hospital de la Habana, Cuba Monté y
Martínez (2017) conrmaron que en los pacientes
ingresados durante el periodo de búsqueda que
adquirieron infecciones nosocomiales, S. aureus se
situó dentro del grupo de los agentes bacterianos
de mayor frecuencia.
En un hospital de Yucatán, México se aisló S.
aureus en el 43,33% de los teléfonos celulares de
internos de pregrado (Caamal et al, 2019). Ade-
más, los autores Manfredi y Rivas (2019)2008, a
foodborne disease outbreak associated with the
consumption of chicken salad occurred in a kin-
dergarten in the District of Hurlingham, Province of
Buenos Aires. Thirty-seven children and 10 adults
with gastrointestinal symptoms were a󰀨ected. Five
children were hospitalized with signs of dehydra-
tion, one of them requiring intensive care. Staphylo-
coccus aureus subsp. aureus was isolated from the
mentioned food in 4 out of 5 stool specimens from
the patients, and in 3 out of 5 food handlers (nose
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of food handler #1, hands of food handlers #2 and
3 detectaron en una guardería de Buenos Aires,
Argentina un brote de intoxicación alimenticia cuyo
agente causal fue S. aureus con portadores de ge-
nes codicantes para enterotoxinas SEA y SEB.
En el contexto local ecuatoriano, existen estu-
dios que evidenciaron enterotoxinas estalocócicas
en alimentos como lo indicó Gómez (2016) en un
mercado de la ciudad de Milagro en donde a partir
de una muestra de 30 quesos, en el 50% de los mis-
mos, se aisló S. aureus portadores de enterotoxinas
que representan peligro para los consumidores.
Varios autores mencionan, la capacidad de con-
taminación de S. aureus, su facilidad de propaga-
ción y producción de enterotoxinas que representa
un alto riesgo y puede ser perjudicial tanto para los
pacientes como para el personal que labora en la
institución (Flores et al. 2018; Goh y Chung, 2019)
classically called nosocomial infections, are those
acquired during hospital stay. They suppose an in-
crease of the morbimortality, the stay hospital, the
associated costs and the antibiotic resistances. In
Spain the prevalence is 8%. The most frequent si-
tes of infection are related to invasive procedures
and are: respiratory, urinary, surgical wound and
bacteremia associated with the use of catheters.
As for etiology, the most common germs are gram
negative, Staphilococcus and fungi, varying depen-
ding on the source of infection. Both the clinic and
the diagnosis vary according to the location being
necessary its detection and early treatment for its
control and improvement of the prognosis. It is ne-
cessary its diagnosis and early treatment for its
control to improve the prognosis. The fundamental
aspect to reduce its prevalence are the prevention
and surveillance measures among which hand hy-
giene is considered the most e󰀨ective measure.”,”-
container-title”:”Medicine - Programa de Formación
Médica Continuada Acreditado”,”DOI”:”10.1016/j.
med.2018.03.013”,”ISSN”:”03045412”,”is-
sue”:”52”,”journalAbbreviation”:”Medicine - Pro-
grama de Formación Médica Continuada
Acreditado”,”language”:”es”,”page”:”3076-3084”,”-
source”:”DOI.org (Crossref.
Por ello, el objetivo del presente trabajo fue
identicar la presencia de genes que codican para
enterotoxinas aislados de cepas de S. aureus en
supercies nosocomiales.
METODOLOGÍA
El presente trabajo cientíco se llevó a cabo
a través de un enfoque cuantitativo, descriptivo,
transversal. La población de estudio estuvo cons-
tituida por 200 supercies nosocomiales, y las
muestras se recolectaron durante el mes de abril
del 2021. Se utilizó un muestreo no probabilístico
por conveniencia y se aplicó a todas las supercies
de la institución.
Criterios de inclusión
Se incluyeron muestras de todas las super-
cies pertenecientes a un hospital ubicado en
la ciudad de Cuenca, Ecuador.
Se incluyeron todas las supercies como:
mesas, mouses (ratones) de computado-
ras, barandales de camillas, interruptores,
dispensadores de jabón y gel, manijas de
puertas, entre otros que impliquen mayor
manipulación por parte del personal de la
institución o ajeno a ella.
Criterios de exclusión
No se incluyeron supercies que hayan pa-
sado por procesos de desinfección 1 día pre-
vio a la obtención de la muestra.
No se incluyeron supercies de difícil acce-
so, es decir, que tengan poca o ninguna ma-
nipulación como es el caso de techos, venta-
nas y cortinas.
Toma de las muestras
Las muestras se tomaron mediante frotis de las
supercies con un hisopo estéril, impregnado en
solución de caldo tripticasa soja. Luego se some-
tieron a incubación para permitir la proliferación
bacteriana y posteriormente se sembraron en agar
manitol salado a 37°C durante 24 a 48 horas para
la obtención de cepas de S. aureus.
Extracción de ADN
En la extracción de ADN, de las colonias de S.
aureus, se utilizó una solución de lisis formada por
SDS (Dodecilsulfato sódico) al 1% en Na(OH) 0,5N
y se sometió a ebullición según lo especicado por
Orellana y Andrade (2019).
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Reacción en cadena de polimerasa (PCR)
Las amplicaciones se llevaron a cabo en el ter-
mociclador (Agilent), donde se programaron las dis-
tintas etapas del proceso:
- Desnaturalización inicial: 94° C por 5 minu-
tos.
- Anillamiento: 30 ciclos de: 30 segundos a 94°
C, minuto a 55°C, 1 minuto a 72°C.
- Extensión: 10 minutos a 72° C.
Identicación genotípica de enterotoxinas
La identicación de los genes sea, seb, sec,
sed, see, que codican para enterotoxinas, se rea-
lizó mediante PCR y se emplearon los siguientes
primers:
Genes que codican para enterotoxinas Primers
sea (PCR)
560pb
F: GAAAAAAGTCTGAATTGCAGGGAACA
R: CAAATAAATCGTAATTAACCGAAGGTTC
seb (PCR)
404pb
F: ATTCTATTAAGGACACTAAGTTAGGGA
R:ATCCCGTTTCATAAGGCGAGT
sed (PCR)
492pb
F: GAATTAAGTAGTACCGCGCTAAATAATATG
R: GCTGTATTTTTCCTCCGAGAGT
sec (PCR)
297pb
F: GTAAAGTTACAGGTGGCAAAACTTG
R: CATATCATACCAAAAAGTATTGCCGT
see (PCR)
482pb
F: CAAAGAAATGCTTTAAGCAATCTTAGGC
R:CACCTTACCGCCAAAGCTG
Electroforesis horizontal
La corrida electroforética se realizó en gel de Agarosa al 1,5% con TAE 1X a 90V. 90 mA y 60W duran-
te un periodo de 60 minutos para la correcta separación de los amplicones y la escalera alélica con las
siguientes especicaciones:
1. Se agregó 2 µl de Syber Green Go Taq para
la preparación de un gel de agarosa de 50 g.
2. Con una pipeta se colocaron 5 µl de ampli-
cón en los pocillos del gel de a garosa. El
Ladder utilizado fue de 100 pb.
Finalmente, se realizó la observación en un
Transiluminador UV y se fotodocumentó a través
de imágenes.
Procedimientos estadísticos utilizados
Los datos obtenidos se almacenaron en la base
de datos del programa estadístico SPSS versión
25.0 e ilustrados de manera organizada mediante
el uso de tablas y grácos del programa Excel. Es-
tos datos obtenidos se procesaron mediante esta-
dística de análisis de frecuencia para la organiza-
ción de las diferentes variables.
Aspectos éticos
Para el desarrollo del estudio, se emitió un ocio
al director de la institución de salud, en el cual se
explicó en qué consistió el desarrollo de la investi-
gación y los datos necesarios documentados. No
se empleó consentimiento informado, ya que, no se
trabajó con muestras biológicas.
RESULTADOS
De las 200 muestras procesadas, solo seis de
ellas resultaron positivas para S. aureus y se ob-
tuvo que el 33,33% de estas cepas son portadoras
de genes de enterotoxinas, de las cuales el 16,66%
correspondieron al gen sea y el 16,66% al gen sed
(Figura 1).
Figura1. S. aureus productor de enterotoxinas aisladas
de supercies de la Institución de Salud.
Fuente: Atancuri et al. (2020)
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Las cepas de S. aureus productoras de enteroto-
xinas se recolectaron en dos áreas de la institución
de salud: la sala de emergencia y la zona de aten-
ción odontológica, las supercies correspondieron
a barandales de camillas y el mouse de una compu-
tadora (Tabla 1) (Figuras 2 a 6).
Tabla 1. Presencia de genes codicantes para enterotoxinas en cepas de S. aureus y su distribución por
áreas hospitalarias y supercies.
Áreas Supercies Identicación de
muestra sea seb sec sed see
Emergencia Barandales de camilla 2 + - - - -
Emergencia Barandales de camilla 10 - - - - -
Vestidor Candados de casilleros 49 - - - - -
Rayos X Mouse de computador 122 - - - - -
Ecografía Manija de puerta 148 - - - - -
Odontología Mouse de computador 189 - - - + -
(+) Presencia
(-) Ausencia
Fuente: Atancuri et al. (2020)
Figura 2. Amplicación del gen sea que codica para
la enterotoxina A.
L: Ladder marcador de peso molecular, C+: control positivo, C-: con-
trol negativo, muestra 2: positivo para gen sea, muestras 10, 49, 122,
148, 189 negativas para sea.
Fuente: Atancuri et al. (2020)
Figura 3. Amplicaciones del gen seb que codica
para la enterotoxina B.
L: Ladder marcador de peso molecular, C+: control positivo, C-: con-
trol negativo, muestras 2, 10, 49, 122, 148, 189: negativas para el gen
seb.
Fuente: Atancuri et al. (2020)
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Figura 4. Amplicaciones del gen sec que codica
para la enterotoxina C.
L: Ladder marcador de peso molecular, C+: control positivo, C-: con-
trol negativo, muestras 2, 10, 49, 122, 148, 189 negativas para el gen
sec.
Fuente: Atancuri et al.(2020)
Figura 5. Amplicaciones del gen sed que codica para
la enterotoxina D.
L: Ladder marcador de peso molecular, C+: control positivo, C-: con-
trol negativo, muestra 189: positiva para el gen sed. muestras 2, 10,
49, 122, 148 negativas para el gen sed.
Fuente: Atancuri et al. (2020)
Figura 6. Amplicaciones del gen see que codica para
la enterotoxina E.
L: Ladder marcador de peso molecular, C+: control positivo, C-: con-
trol negativo, muestras 2, 10, 49, 122, 148, 189 negativas para el gen
see.
Fuente: Atancuri et al. (2020)
DISCUSIÓN
En la presente investigación se obtuvieron
muestras de diferentes supercies de la institución
de salud que son de mayor manipulación tanto por
el personal que labora en ella como también por los
pacientes que acuden para recibir atención médica
o para algún procedimiento quirúrgico.
En este estudio se aislaron 6 cepas de S. aureus
de ellas el 16,66% portadoras de del gen sea y sed
con 16,66% cada una, estos resultados dieren a
los obtenidos en Brasil en el cual la presencia de
sea fue superior es decir 33,3% y sed en menor
proporción 7,4%, lo que se puede atribuir a la di-
ferencia de zonas regionales y que el estudio fue
aplicado en muestras diferentes en este caso con-
tenedores de leche (Acosta et al. 2017).
También un trabajo, con muestras de origen hos-
pitalario, reportó el aislamiento de cepas de S. au-
reus resistentes y no resistentes a la meticilina por-
tadores de genes codicantes para enterotoxinas
poco comunes como sem (53,1%), seg (28,4%) y el
gen sec clásico 13,6%. Estos datos dieren de los
obtenidos en el presente estudio en donde los ge-
nes identicados fueron sea y sed , pero demues-
tran que éstas enterotoxinas también poseen alta
posibilidad de presentarse en ambientes hospitala-
71
rios (Moncayo et al., 2015).
Manfredi et al. (2019) menciona en su estudio en
Buenos Aires, Argentina la existencia de un brote
de intoxicación alimenticia cuyo agente causal fue
S. aureus portador únicamente genes sea y sed,
datos similares ya que en este estudio los genes
codicantes para enterotoxinas encontrados en las
cepas de S. aureus aisladas de las muestras fue-
ron únicamente sea y sed. Por otra parte, Titouche
et al. (2020)pastries and sandwiches indicaron que
en Argelia el 62,5% de las cepas aisladas porta-
ban al menos un gen codicante de enterotoxina,
los más detectados fueron sei y seg con 47,69%
seguido de seb 23,08%, cuyos resultados dieren
del señalado para la actual investigación ya que es-
tos genes no estuvieron presente en las cepas de
este estudio. Estos cambios se pueden atribuir a
las diferentes regiones en las que se llevaron cabo
las investigaciones ya que los datos demográcos
y socio-económicos pueden inuir con la presencia
o ausencia de dichos genes.
Las investigaciones confrontadas con este estu-
dio están enfocadas en la búsqueda de enterotoxi-
nas estalocócicas. Por el contrario, el aislamiento
de las muestras en su mayoría se han llevado a
cabo en diferentes escenarios, ya que en la actua-
lidad existen muy pocos estudios que reporten la
presencia de toxinas en supercies nosocomiales
debido a que éstas se encuentran normalmente en
alimentos preferiblemente carnes, lácteos y deriva-
dos, lo que da a este estudio un alto impacto ya
que demuestra que las enterotoxinas también son
posibles de encontrar en supercies nosocomiales
y forman parte de contaminación capaz de afectar
la salud de los pacientes y el personal de salud.
CONCLUSIÓN
De acuerdo con los resultados obtenidos en esta
investigación y con el apoyo cientíco recolectado
de varias investigaciones, se concluyó que, existen
cepas de S. aureus en varias supercies del am-
biente hospitalario, por lo que, es recomendable
implementar normas de higiene que eviten la dise-
minación de bacterias portadoras de genes de vi-
rulencia que afecten la salud de los pacientes o del
personal que labora en dicha institución.
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